Quelques années après le couronnement de Twilight Sparkle à Canterlot, King Sombra a refait surface. Mais cette fois, il était accompagné de Queen Chrysalis et de tout sa nichée Changeling. Ils étaient si fort dans leur alliance que Celestia, Luna, Cadance, Twilight et toute leur armée n'ont rien pu faire. Domination, selon le nom que King Sombra et Queen Chrysalis ont donnés à leur alliance, à envahit Canterlot et attenté à la vie de Celestia. Twilight s'est interposée au dernier moment et à encaissé le choc pour Celestia. Son cœur s'est arrêté sur le coup et elle s'est écroulée comme une masse. Queen Chrysalis s'en est donnée à cœur joie de torturer Celestia qui est désormais dans les geôles du palais. Quant à King Sombra, il a reprit ce qui lui appartient de droit : le Crystal Empire. Il gouverne le Nord avec fermeté et tyrannie. On sait pas ce qu'il a fait de Cadance et de son mari, on pense qu'ils sont morts. Princess Luna a réussi à s'enfuir et s'est réfugiée dans la sud d'Equestria. Sous le choc de l'invasion de King Sombra et de Queen Chrysalis, elle est redevenue Nightmare Moon et leur voue une haine mortelle. Une fois Equestria conquise, l'alliance Chrysalis-Sombra s'est dissoute et Chrysalis s'est imposée dans l'Est d'Equestria. Des poneys, avides de liberté et de justice, ont formé une résistance contre Chrysalis et Sombra et se sont cachés dans les Macintosh Hills et dans l'Everfree Forest. On sait qu'Applejack, Fluttershy, Rarity, Rainbow Dash, Pinkie Pie et Discord sont toujours en vie. Quand à vous, quel clan allez-vous rejoindre ? Ou bien feriez-vous partie de la Résistance ?